Статья

Миллавати Гани, аспирант кафедры биологических наук и биотехнологии факультета естественных наук и технологий Национального университета Малайзии (43600, Малайзия, Селангор, Банги); научный сотрудник Национальной лаборатории судебной экспертизы дикой природы, Отдел охраны природы ex-situ, Департамент дикой природы и национальных парков полуостровной Малайзии (56100, Малайзия, Куала-Лумпур, км. 10 Джалан Черас); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0002-9508-7481; e-mail: gmillawati@gmail.com
Бадрул М. Мд-Зейн, PhD, Профессор кафедры биологических наук и биотехнологии факультета естественных наук и технологий Национального университета Малайзии (43600, Малайзия, Селангор, Банги); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0003-4037-8115; e-mail: abgbadd1966@yahoo.com

Gani M., Md-Zain B.M. 2025. trnL metabarcoding analysis reveals the plant dietary composition of the Endangered Panthera tigris jacksoni (Felidae) in Malaysia // Nature Conservation Research. Vol. 10(4). P. 1–12. https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2025.019

Panthera tigris jacksoni (далее – малайский тигр) является высшим хищником полуостровной Малайзии и, как известно, охотится на различные виды млекопитающих в пределах естественной среды обитания. Исследования поедания растений в рационе хищников, включая тигров, ограничены. Тем не менее, изучение рациона малайского тигра дает ценную информацию, расширяющую понимание экологии хищников. Анализ рациона питания с помощью метабаркодирования ДНК фекалий может дать подробную и полезную информацию. Целью данного исследования было выявление растительных компонентов в экскрементах малайского тигра в дикой природе с помощью передового высокопроизводительного секвенирования, в частности, метабаркодирования trnL ДНК. Сбор образцов фекалий проводился в местах обитания малайского тигра, включая особо охраняемые природные территории (ООПТ) и зоны конфликта между человеком и тигром. В ходе исследования был использован метод метабаркодирования ДНК, что позволило идентифицировать в общей сложности 52 семейства растений на основе ДНК, выделенной из 18 образцов фекалий малайского тигра. Существенных различий в разнообразии между двумя типами местообитаний, относящихся к ООПТ и зонам конфликта между человеком и тигром, обнаружено не было. В образцах фекалий малайского тигра преобладали семейства растений Poaceae, Rubiaceae, Euphorbiaceae и Fagaceae. Кроме того, наиболее распространенными родами растений были Panicum, Castanea, Renealmia, Mallotus и Uncaria. Некоторые из семейств и родов растений, выявленных в данном исследовании, могут быть полезны для здоровья малайских тигров, поскольку большинство из них признано полезными для здоровья как людей, так и животных. Таким образом, данное исследование предполагает, что присутствие определенных видов растений в некоторых образцах фекалий малайских тигров может указывать на их потенциальную роль в самолечении или в качестве дополнительного источника питания. Однако, учитывая ограниченность прямых доказательств адаптивных преимуществ растительного материала в проанализированных образцах фекалий малайского тигра, необходимы дальнейшие исследования для выяснения экологического и физиологического значения потребления растений для этого вида. Следует уделить внимание этой пищевой потребности и оценить ее как фактор, способствующий питанию и здоровью малайского тигра. Полученные результаты могут способствовать разработке эффективных стратегий сохранения малайского тигра.

здоровье, малайский тигр, метабаркодирование ДНК, плотоядное животное, растительноядность, секвенирование нового поколения

Поступила: 17.03.2025. Исправлена: 31.07.2025. Принята к опубликованию: 11.09.2025.

Abdullah-Fauzi N.A.F., Karuppannan K.V., Mohd-Radzi N.H.S., Gani M., Mohd-Ridwan A.R., Othman N., Haris H., Sariyati N.H., Aifat N.R., Abdul-Latiff M.A.B., Abdul-Razak M.F.A., Md-Zain B.M. 2022. Determining the dietary preferences of wild Asian elephants (Elephas maximus) in Taman Negara National Park, Malaysia based on sex and age using trnL DNA metabarcoding analysis. Zoological Study 61: e60. DOI: 10.6620/ZS.2022.61-60
Ahmad R., Hashim H., Noor Z., Ismail N., Salim F., Lajis N., Shaari K. 2011. Antioxidant and antidiabetic potential of Malaysian Uncaria. Research Journal of Medicinal Plant 5(5): 587–595.
Ajay A., Gaur S.S., Shams R., Dash K.K., Mukarram S.A., Kovács B. 2024. Chickpeas and gut microbiome: Functional food implications for health. Heliyon 10(20): e39314. DOI: 10.1016/j.heliyon.2024.e39314
Anh N.H., Park S., Trang D.T., Yen D.T.H., Tai B.H., Yen P.H., Kiem P.V., Chinh P.T., Nhiem N.X. 2022. Genus Mallotus (Euphorbiaceae): A review on traditional medicinal use, phytochemistry and biological activities. Vietnam Journal of Science and Technology 60(2): 141–174. DOI: 10.15625/2525-2518/16634
Anwar M.B., Jackson R., Nadeem M.S., Janečka J.E., Hussain S., Beg M.A., Muhammad G., Qayyum M. 2011. Food habits of the snow leopard Panthera uncia (Schreber, 1775) in Baltistan, Northern Pakistan. European Journal of Wildlife Research 57(5): 1077–1083. DOI: 10.1007/s10344-011-0521-2
Callahan B.J., McMurdie P.J., Rosen M.J., Han A.W., Johnson A.J., Holmes S.P. 2016. DADA2: High-resolution sample inference from Illumina amplicon data. Nature Methods 13(7): 581–583. DOI: 10.1038/nmeth.3869
Cao H., Yu R., Choi Y., Ma Z.Z., Zhang H., Xiang W., Lee D.Y., Berman B.M., Moudgil K.D., Fong H.H., Van Breemen R.B. 2010. Discovery of cyclooxygenase inhibitors from medicinal plants used to treat inflammation. Pharmacological Research 61(6): 519–524. DOI: 10.1016/j.phrs.2010.02.007
Cipollini M.L., Levey D.J. 1997. Why are some fruits toxic? Glycoalkaloids in Solanum and fruit choice by vertebrates. Ecology 78(3): 782–798. DOI: 10.2307/2266058
Deagle B.E., Thomas A.C., McInnes J.C., Clarke L.J., Vesterinen E.J., Clare E.L., Kartzinel T.R., Eveson J.P. 2019. Counting with DNA in metabarcoding studies: How should we convert sequence reads to dietary data?. Molecular Ecology 28(2): 391–406. DOI: 10.1111/mec.14734
Devkota B.P., Silwal T., Kolejka J. 2013. Prey Density and Diet of Snow Leopard (Uncia Uncia) In Shey Phoksundo National Park, Nepal. Applied Ecology and Environmental Sciences 1(4): 55–60. DOI: 10.12691/aees-1-4-4
Fàbregas M.C., Garcés-Narro C., Bertschinger H., Koehler G. 2016. Carcass utilization by tigers: implications for calculating prey requirements. Journal of Zoology 301(2): 141–149. DOI: 10.1111/jzo.12403
Fahimee J., Badrulisham A.S., Zulidzham M.S., Reward N.F., Muzammil N., Jajuli R., Md-Zain B.M., Yaakop S. 2021. Metabarcoding in Diet Assessment of Heterotrigona itama Based on trnL Marker towards Domestication Program. Insects 12(3): 205. DOI: 10.3390/insects12030205
Franck A.R., Farid A. 2020. Many species of the Carnivora consume grass and other fibrous plant tissues. Belgian Journal of Zoology 150. DOI: 10.26496/bjz.2020.73
Gani M., Sitam F.T., Kamarudin Z., Selamat S.S., Awang N.M.Z., Muhd-Sahimi H.N., Wong M., Selat B., Abdullah-Halim N.F.K., Yong L.S., Yoke L.F., Yaakop S., Mohd-Ridwan A.R., Md-Zain B.M. 2024. Unveiling prey preferences of endangered wild Malayan tiger, Panthera tigris jacksoni, in Peninsular Malaysia through scat analysis via COI DNA metabarcoding. Nature Conservation 55: 249–268. DOI: 10.3897/natureconservation.55.114211
Halim H.R.A., Mustapha N., Ibrahim N.L. 2019. The Story of Malayan Tiger. Malaysia: Department of Wildlife and National Parks. 98 p.
Hart B.L. 2008. Why do dogs and cats eat grass?. Veterinary Medicine 2008: 648–649.
Hart B.L., Hart L.A. 2018. How mammals stay healthy in nature: the evolution of behaviours to avoid parasites and pathogens. Philosophical Transactions of the Royal Society B, Biological Sciences 373: 20170205. DOI: 10.1098/rstb.2017.0205
Hart B.L., Hart L.A., Thigpen A.P. 2019. Characterization of plant eating in cats. In: R.C. Newberry, B.O. Braastad (Eds.): Proceedings of the 53^rd Congress of the ISAE: Netherlands: Wageningen Academic Publishers. P. 106.
Hasni J.M., Hassim I.N., Rosnah I., Zaleha M.I., Azmi M.T., Mazapuspavina M.Y., Nafiza M.N., Hafiza A.R.N., Najihah Z.A., Dehghan M., Hazdi Y.K. 2023. New insights of minimum requirement on legumes (Fabaceae sp.) daily intake in Malaysia. BMC Nutrition 9(1): 6. DOI: 10.1186/s40795-022-00649-x
Hoppe-Dominik B. 1988. Grass-eating leopards: wolves turned into sheep?. Naturwissenschaften 75(1): 49–50. DOI: 10.1007/BF00367444
Islam M.S., Ara H., Ahmad K.I., Uddin M.M. 2019. A review on medicinal uses of different plants of Euphorbiaceae family. Universal Journal of Pharmaceutical Research 4(1): 45–49. DOI: 10.22270/ujpr.v4i1.236
Jobin A., Molinari P., Breitenmoser U. 2000. Prey spectrum, prey preference and consumption rates of Eurasian lynx in the Swiss Jura Mountains. Acta Theriologica 45(2): 243–252. DOI: 10.4098/AT.arch.00-26
Kawanishi K., Gumal M., Shepherd L.A., Goldthorpe G., Shepherd C.R., Krishnasamy K., Hashim A.K.A. 2010. The Malayan Tiger. In: R. Tilson, P. Nyhus (Eds.): Tiger of the World (2^nd ed.). Oxford: Elsevier Inc. P. 376–376.
Kim J., Park S. 2024. Molecular dietary analysis of two sympatric carnivoran species, the leopard cat (Prionailurus bengalensis) and the yellow-throated marten (Martes flavigula), in Mt. Jeombongsan, Korea. Mammal Study 50(1): 53–62. DOI: 10.3106/ms2023-0047
Lewis L.A., McCourt R.M. 2004. Green algae and the origin of land plants. American Journal of Botany 91(10): 1535–1556. DOI: 10.3732/ajb.91.10.1535
Loureiro B.A., Sembenelli G., Maria A.P.J., Vasconcellos R.S., Sá F.C., Sakomura N.K., Carciofi A.C. 2014. Sugarcane fibre may prevents hairball formation in cats. Journal of Nutritional Science 3: e20. DOI: 10.1017/jns.2014.27
Magadula J.J. 2014. Phytochemistry and pharmacology of the genus Macaranga: A review. Journal of Medicinal Plants Research 8(12): 489–503. DOI: 10.5897/JMPR2014.5396
Mallott E.K., Garber P.A., Malhi R.S. 2018. trnL outperforms rbcL as a DNA metabarcoding marker when compared with the observed plant component of the diet of wild white-faced capuchins (Cebus capucinus, Primates). PLoS ONE 13(6): e0199556. DOI: 10.1371/journal.pone.0199556
Martin M. 2011. Cutadapt removes adapter sequences from high-throughput sequencing reads. EMBnet.journal 17: 10–12. DOI: 10.14806/ej.17.1.200
McMurdie P.J., Holmes S. 2013. Phyloseq: An R package for reproducible interactive analysis and graphics of microbiome census data. PLoS ONE 8(4): 61217. DOI: 10.1371/journal.pone.0061217
Montalvo V., Sáenz-Bolaños C., Cruz J.C., Hagnauer I., Carrillo E. 2020. Consumption of wild rice (Oryza latifolia) by free-ranging jaguars, pumas, and ocelots (Carnivora-Felidae) in northwestern Costa Rica. Food Webs 22: e00138. DOI: 10.1016/j.fooweb.2019.e00138
Mukherjee S., Sarkar N.S. 2013. The range of prey size of the Royal Bengal Tiger of Sundarbans. Journal of Ecosystems 2013(1): 351756. DOI: 10.1155/2013/351756
Murie A. 1944. The Wolves of Mount McKinley. Fauna of the National Parks of the United States, Fauna Series No. 5. Washington, D.C.: Government Printing Office. P. 59
Oksanen F.J., Blanchet F.G., Kindt R., Legendre P., Minchin P.R., O'Hara R.B., Simpson G.L., Solymos P., Stevens M.H., Wagner H.H. 2016. Vegan: Community Ecology Package. R package Version 2.4-3. Available from https://CRAN.R-project.org/package=vegan
Oli M.K., Taylor I.R., Rogers D.M.E. 1993. Diet of the snow leopard (Panthera uncia) in the Annapurna Conservation Area, Nepal. Journal of Zoology 231(3): 365–370. DOI: 10.1111/j.1469-7998.1993.tb01924.x
Osman N.A., Abdul-Latiff M.A.B., Mohd-Ridwan A.R., Yaakop S., Nor S.M., Md-Zain B.M. 2020. Diet Composition of the Wild Stump-Tailed Macaque (Macaca arctoides) in Perlis State Park, Peninsular Malaysia, Using a Chloroplast tRNL DNA Metabarcoding Approach: A Preliminary Study. Animals 10(12): 2215. DOI: 10.3390/ani10122215
Osman N.A., Abdul-Latiff M.A.B., Mohd-Ridwan A.R., Yaakop S., Karuppannan K.V., Md-Zain B.M. 2022. Metabarcoding data analysis revealed the plant dietary variation of long-tailed macaque Macaca fascicularis (Cercopithecidae, Cercopithecinae) living in disturbed habitats in Peninsular Malaysia. Biodiversity Data Journal 10: e89617. DOI: 10.3897/BDJ.10.e89617
Rebello C.J., Greenway F.L., Finley J.W. 2014. A review of the nutritional value of legumes and their effects on obesity and its related co-morbidities. Obesity Reviews 15(5): 392–407. DOI: 10.1111/obr.12144
Rofida S. 2015. Antioxidant activity of Jatropha curcas and Jatropha gossypifolia by DPPH method. Farmasains 2(6): 281–284.
Rushdan N.A.A.A., Ghani N.A., Rasol N.E. 2023. Review on Anthraquinones Isolated from Rubiaceae Family. Journal of Science and Mathematics Letters 11(Special Issue): 163–174.
Sato J.J. 2024. Diets of Rodents Revealed through DNA Metabarcoding. Mammal Study 50(1): 3–25. DOI: 10.3106/ms2024-0018
Sato J.J., Shimada T., Kyogoku D., Komura T., Uemura S., Saitoh T., Isagi Y. 2018. Dietary niche partitioning between sympatric wood mouse species (Muridae: Apodemus) revealed by DNA meta-barcoding analysis. Journal of Mammalogy 99(4): 952–964. DOI: 10.1093/jmammal/gyy063
Sato J.J., Kyogoku D., Komura T., Inamori C., Maeda K., Yamaguchi Y., Isagi Y. 2019. Potential and pitfalls of the DNA metabarcoding analyses for the dietary study of the large Japanese wood mouse Apodemus speciosus on Seto Inland Sea islands. Mammal Study 44(4): 221–231. DOI: 10.3106/ms2018-0067
Sato J.J., Ohtsuki Y., Nishiura N., Mouri K. 2022. DNA metabarcoding dietary analyses of the wood mouse Apodemus speciosus on Innoshima Island, Japan, and implications for primer choice. Mammal Research 67: 109–122. DOI: 10.1007/s13364-021-00601-7.
Schaller G.B. 1967. The deer and the tigers: A study of wildlife in India. Chicago, USA: University of Chicago Press. P. 280.
Shehzad W., McCarthy T.M., Pompanon F., Purevjav L., Coissac E., Riaz T., Taberlet P. 2012. Prey preference of snow leopard (Panthera uncia) in South Gobi, Mongolia. PLoS ONE 7(2): e32104. DOI: 10.1371/journal.pone.0032104
Siew E.L., Pearanpan L., Zamkhuri Z., Nordin F.J., Ooi T.C., Chan K.M., Kamarozaman A.S., Ahmat N., Rajab N.F. 2023. Genoprotective potential of Macaranga species phytochemical compounds on HT-29 human colorectal adenocarcinoma cell line. Genes and Environment 45(1): 28. DOI: 10.1186/s41021-023-00282-5
Sousa L.L., Silva S.M., Xavier R. 2019. DNA metabarcoding in diet studies: Unveiling ecological aspects in aquatic and terrestrial ecosystems. Environmental DNA 1(3): 199–124. DOI: 10.1002/edn3.27
Taberlet P., Coissac E., Pompanon F., Gielly L., Miquel C., Valentini A., Vermat T., Corthier G., Brochmann C., Willerslev E. 2007. Power and limitations of the chloroplast trnL (UAA) intron for plant DNA barcoding. Nucleic Acids Research 35(3): e14. DOI: 10.1093/nar/gkl938
Tingga R.C.T., Gani M., Osman N.A., Aifat N.R., Chan E., Khamis S., Rohani E.R., Mohd-Daut N., Mohd-Ridwan A.R., Md-Zain B.M. 2024. Interspecific variation in the diet of Symphalangus syndactylus and Macaca nemestrina at Genting Highlands, Pahang, Peninsular Malaysia. Biodiversity Data Journal 12: e122453. DOI: 10.3897/BDJ.12.e122453
Upadhyaya S.K., Musters C.J.M., Lamichhane B.R., de Snoo G.R., Thapa P., Dhakal M., Karmacharya D., Shrestha P.M., de longh H.H. 2018. An insight into the diet and prey preference of tigers in Bardia National Park, Nepal. Tropical Conservation Science 11(3): 194008291879947. DOI: 10.1177/1940082918799476
Usman W.A., Jada M.S., Ahmed Z.H. 2013. Antimicrobial Activity of Stem Bark of Faidherbia albida. British Journal of Pharmaceutical Research 3(4): 786–794. DOI: 10.9734/BJPR/2013/3209
Usman M., Khan W.R., Yousaf N., Akram S., Murtaza G., Kudus K.A., Ditta A., Rosli Z., Rajpar M.N., Nazre M. 2022. Exploring the Phytochemicals and Anti-Cancer Potential of the Members of Fabaceae Family: A Comprehensive Review. Molecules 27(12): 3863. DOI: 10.3390/molecules27123863
Wickham H. 2016. ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis. New York: Springer Cham. 260 p. DOI: 10.1007/978-3-319-24277-4
Wong K.Y., Vikram P., Chiruvella K.K., Mohammed A. 2015. Phytochemical screening and antimicrobial potentials of Borreria sps (Rubiaceae). Journal of King Saud University – Science 27(4): 302–311. DOI: 10.1016/j.jksus.2014.12.001
Xiong M., Shao X., Long Y., Bu H., Zhang D., Wang D., Li S., Wang R., Yao M. 2016. Molecular analysis of vertebrates and plants in scats of leopard cats (Prionailurus bengalensis) in southwest China. Journal of Mammalogy 97(4): 1054–1064. DOI: 10.1093/jmammal/gyw061
Yoshimura H., Qi H., Kikuchi D.M., Matsui Y., Fukushima K., Kudo S., Ban K., Kusani K., Nagano D., Hara M., Sato Y., Takatsu K., Hirata S., Kinoshita K. 2020. The relationship between plant-eating and hair evacuation in snow leopards (Panthera uncia). PLoS ONE 15(7): e0236635. DOI: 10.1371/journal.pone.0236635
Yoshimura H., Hirata S., Kinoshita K. 2021. Plant-eating carnivores: Multispecies analysis on factors influencing the frequency of plant occurrence in obligate carnivores. Ecology and Evolution 11(16): 10968–10983. DOI: 10.1002/ece3.7885
Yoshimura H., Hayakawa T., Kikuchi D.M., Uulu K.Z., Qi H., Sugimoto T., Sharma K., Kinoshita K. 2024. Metabarcoding analysis provides insight into the link between prey and plant intake in a large alpine cat carnivore, the snow leopard. Royal Society Open Science 11: 240132. DOI: 10.1098/rsos.240132
Zengin G., Mahomoodally M.F., Sinan K.I., Ak G., Etienne O.K., Sharmeen J.B., Brunetti L., Leone S., Di Simone S.C., Recinella L., Chiavaroli A., Menghini L., Orlando G., Jekő J., Cziáky Z., Ferrante C. 2021. Chemical Composition and Biological Properties of Two Jatropha Species: Different Parts and Different Extraction Methods. Antioxidants 10(5): 792. DOI: 10.3390/antiox10050792
Zhao H., Sun L., Kong C., Mei W., Dai H., Xu F., Huang S. 2022. Phytochemical and pharmacological review of diterpenoids from the genus Euphorbia Linn (2012-2021). Journal of Ethnopharmacology 298: 115574. DOI: 10.1016/j.jep.2022.115574