Статья

Сергей Валериевич Найденко, д.б.н., член-корреспондент РАН, директор Института проблем экологии и эволюции им. А.Н.Северцова РАН (119071, Россия, г. Москва, Ленинский проспект 33); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0001-6400-5108; e-mail: snaidenko@mail.ru
Анастасия Юрьевна Горбунова, к.б.н., н.с. в Университетском колледже Дублина, Школа биологии и наук об окружающей среде (D04 C1P1, Ирландия, Белфильд, Дублин 4); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0002-8261-7180; e-mail: anastasiya92_77@mail.ru
Евгений Александрович Иванов, к.б.н., н.с. Института проблем экологии и эволюции им. А.Н.Северцова РАН (119071, Россия, г. Москва, Ленинский проспект 33); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0002-6587-6674; e-mail: evgivanov@ya.ru
Хосе Антонио Эрнандес-Бланко, к.б.н., с.н.с. Института проблем экологии и эволюции им. А.Н.Северцова РАН (119071, Россия, г. Москва, Ленинский проспект 33); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0002-1072-2483; e-mail: j.a.hernandez.blanco@gmail.com
Елена Игоревна Шевцова, зам. директора ФГБУ «Земля леопарда» (690068, Россия, г. Владивосток, Приморский край, пр-т. 100-летия Владивостока, д.127); e-mail: shevtsova@leopard-land.ru
Дина Сергеевна Матюхина, с.н.с. ФГБУ «Земля леопарда» (690068, Россия, г. Владивосток, Приморский край, пр-т. 100-летия Владивостока, д.127); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0001-7107-5876; e-mail: matiukhina@leopard-land.ru
Иван Владимирович Середкин, д.б.н., в.н.с. Тихоокеанского института географии ДВО РАН (690041, Россия, г. Владивосток, ул. Радио, д. 7); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0003-4054-9236; e-mail: seryodkinivan@inbox.ru
Дейл Г. Микуэлл, координатор работ по тигру Общества сохранения диких животных (10460, США, 2300 южный бульвар, Бронкс, Нью-Йорк); iD ORCID: https://orcid.org/ 0000-0001-8186-6049; e-mail: dmiquelle@wcs.org
Светлана Викторовна Сутырина, директор ФГБУ «Сихотэ-Алинский государственный заповедник» (692150, Россия, Приморский край, Тернейский район, п. Терней, ул.Партизанская, 44); e-mail: sikhote-science@mail.ru
Александр Юрьевич Калинин, директор ФГБУ «Заповедник Бастак» (679014, Россия, ЕАО, г. Биробиджан, ул. Шолом-Алейхема, 69А); e-mail: bastak@yandex.ru
Вячеслав Владимирович Рожнов, д.б.н., академик РАН, г.н.с. Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН (119071, Россия, г. Москва, Ленинский проспект 33); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2142-0763; e-mail: rozhnov-v-2015@yandex.ru

Naidenko S.V., Gorbunova A.Yu., Ivanov E.A., Hernandez-Blanco J.A., Shevtsova E.I., Matiukhina D.S., Seryodkin I.V., Miquelle D.G., Soutirina S.V., Kalinin A.Yu., Rozhnov V.V. 2025. Abiotic factors can affect fecal glucocorticoid metabolite level of Panthera tigris altaica (Felidae) in the wild in the Russian Far East // Nature Conservation Research. Vol. 10(3). P. 1–10. https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2025.014

Оценка уровня благополучия/стресса диких животных помогает выявить факторы, влияющие на их состояние. Panthera tigris – вид, который эволюционировал в тропической Азии. Однако его подвид Panthera tigris altaica (далее – амурский тигр) живет в экстремальных климатических условиях на Дальнем Востоке России. Целью настоящего исследования было оценить эффект низкой температуры воздуха и глубокого снежного покрова как потенциальных стресс-факторов на состояние амурских тигров. Изменения уровня глюкокортикоидов могут быть хорошим индикатором для оценки уровня стресса/благополучия. Мы собрали 209 проб экскрементов амурских тигров. Пробы держали замороженными до проведения анализа. Мы использовали предварительно валидированные коммерческие наборы для оценки уровня метаболитов глюкокортикоидов (FGCM) в экскрементах амурских тигров. Мы оценили уровень FGCM у амурских тигров на четырех особо охраняемых природных территориях (ООПТ) с севера на юг, предполагая, что он будет наиболее высоким у животных на севере (из-за погодных условий зимой). Мы не выявили достоверных различий в концентрации FGCM в зависимости от месторасположения ООПТ. Однако он коррелировал с климатическими условиями в этих географических точках. Температура воздуха существенно влияла на уровень FGCM у амурских тигров как на протяжении всего периода исследований (p = 0.043), так и в снежный период (p = 0.028). Мы полагаем, что низкие температуры окружающего воздуха могли приводить к увеличению скорости метаболизма у такого тропического вида, как амурский тигр. Высота снежного покрова не влияла достоверно на уровень FGCM. Однако была выявлена позитивная связь между уровнем гормонов и глубиной снега. При экстремально высоком снежном покрове уровень FGCM у амурских тигров был низким, что могло быть связано с изменениями в характере перемещений и эффективности охоты. Определение уровня FGCM – это эффективный подход для оценки физиологического статуса амурских тигров. Однако температура воздуха может достоверно влиять на этот показатель у амурского тигра (тропического вида), что необходимо принимать во внимание при интерпретации результатов.

географические различия, глубина снега, кортизол, мониторинг гормонов, температура воздуха

Поступила: 04.10.2024. Исправлена: 16.05.2025. Принята к опубликованию: 21.05.2025.

Ayres K.L., Booth R.K., Hempelmann J.A., Koski K.L., Emmons C.K., Baird R.W., Balcomb-Bartok K., Hanson M.B., Ford M.J., Wasser S.K. 2012. Distinguishing the Impacts of Inadequate Prey and Vessel Traffic on an Endangered Killer Whale (Orcinus orca) Population. PLoS ONE 7(6): e36842. DOI: 10.1371/journal.pone.0036842
Bhattacharjee S., Kumar V., Chandrasekhar M., Malviya M., Ganswindt A., Ramesh K., Sankar K., Umapathy G. 2015. Glucocorticoid stress responses of reintroduced tigers in relation to anthropogenic disturbance in Sariska tiger reserve in India. PLoS ONE 10(6): e0127626. DOI: 10.1371/journal.pone.0127626
Bosson C.O., Palme R., Boonstra R. 2009. Assessment of the stress response in Columbian ground squirrels: laboratory and field validation of an enzyme immunoassay for fecal cortisol metabolites. Physiological and Biochemical Zoology 82(3): 291–301. DOI: 10.1086/597530
Bryan H.M., Darimont C.M., Paquet P.C., Wynne-Edwards K.E., Smits J.E.G. 2013. Stress and reproductive hormones in grizzly bears reflect nutritional benefits and social consequences of a salmon foraging niche. PLoS ONE 8(11): e80537. DOI: 10.1371/journal.pone.0080537
Christofoletti M.D., Garcia Pereira R.J., Duarte J.M.B. 2010. Influence of husbandry systems on physiological stress reactions of captive brown brocket (Mazama gouazoubira) and marsh deer (Blastocerus dichotomus) – noninvasive analysis of fecal cortisol metabolites. European Journal of Wildlife Research 56(4): 561–568. DOI: 10.1007/s10344-009-0350-8
Colding-Jørgensen P., Hestehave S., Abelson K.S.P., Kalliokoski O. 2023. Hair glucocorticoids are not a historical marker of stress – Exploring the time-scale of corticosterone incorporation into hairs in a rat model. General and Comparative Endocrinology 341(11): 114335. DOI: 10.1016/j.ygcen.2023.114335
Creel S., Fox J.E., Hardy A., Sands J., Garrott B., Peterson R.O. 2002. Snowmobile Activity and Glucocorticoid Stress Responses in Wolves and Elk. Conservation Biology 16(3): 809–814. DOI: 10.1046/j.1523-1739.2002.00554.x
Creel S., Christianson D., Schuette P. 2013. Glucocorticoid stress responses of lions in relationship to group composition, human land use, and proximity to people. Conservation Physyology 1(1): cot021. DOI: 10.1093/conphys/cot021
Davenport M.D., Tiefenbacher S., Lutz C.K., Novak M.A., Meyer J.S. 2006. Analysis of endogenous cortisol concentrations in the hair of rhesus macaques. General and Comparative Endocrinology 147(3): 255–261. DOI: 10.1016/j.ygcen.2006.01.005
Dehnhard M., Clauss M., Lechner-Doll M., Meyer H.H.D., Palme R. 2001. Noninvasive monitoring of adrenocortical activity in roe deer (Capreolus capreolus) by measurement of fecal cortisol metabolites. General and Comparative Endocrinology 123(1): 111–120. DOI: 10.1006/gcen.2001.7656
Delehanty B., Boonstra R. 2012. The benefits of baseline glucocorticoid measurements: maximal cortisol production under baseline conditions revealed in male Richardon's ground squirrels (Urocitellus richardsonii). General and Comparative Endocrinology 178(3): 470–476. DOI: 10.1016/j.ygcen.2012.07.009
Dinerstein E., Loucks C., Wikramanayake E., Ginsberg J., Sanderson E., Forrest J., Bryja G., Heydlauff A., Klenzendorf S., Leimgruber P., Mills J., O'Brien T.G., Shrestha M., Simons R., Songer M. 2007. The fate of wild tigers. BioScience 57(6): 508–514. DOI: 10.1641/B570608
Dittami J., Katina S., Möstl E., Eriksson J., Machatschke I.H., Hohmann G. 2008. Urinary androgens and cortisol metabolites in field-sampled bonobos (Pan paniscus). General and Comparative Endocrinology 155 (3): 552–557. DOI: 10.1016/j.ygcen.2007.08.009
Driscoll C.A., Yamaguchi N., Bar-Gal G.K., Roca A.L., Luo S., Macdonald D.W., O'Brien S.J. 2009. Mitochondrial phylogeography illuminates the origin of the extinct Caspian tiger and its relationship to the Amur tiger. PLoS ONE 4(1): e4125. DOI: 10.1371/journal.pone.0004125
Fanson K.V., Wielebnowski N.C. 2013. Effect of housing and husbandry practices on adrenocortical activity in captive Canada lynx (Lynx canadensis). Animal Welfare 22(2): 159–165. DOI: 10.7120/09627286.22.2.159
Fanson K.V., Wielebnowski N.C., Shenk T.M., Lucas J.R. 2012. Comparative patterns of adrenal activity in captive and wild Canada lynx (Lynx canadensis). Journal of Comparative Physiology B: Biochemical, Systemic, and Environmental Physiology 182(1): 157–165. DOI: 10.1007/s00360-011-0597-8
Formozov A.N. 1946. Snow cover as an environmental factor, its importance in the life of mammals and birds. Moscow: MOIP. 152 p. [In Russian]
Ganswindt A., Tordiffe A.S.W., Stam E., Howitt M.J., Jori F. 2012. Determining adrenocortical activity as a measure of stress in African buffalo (Syncerus caffer) based on faecal analysis. African Zoology 47(2): 261–269. DOI: 10.1080/15627020.2012.11407558
Goritz F., Dehnhard M., Hildebrandt T.B., Naidenko S.V., Vargas A., Martinez F., Lopez-Bao J.V., Palomares F., Jewgenow K. 2006. Non Cat-Like Ovarian Cycle in the Eurasian and the Iberian Lynx – Ultrasonographical and Endocrinological Analysis. Reproduction in Domestic Animals 44(S2): 87–91. DOI: 10.1111/j.1439-0531.2009.01380.x
Goymann W. 2012. On the use of non-invasive hormone research in uncontrolled, natural environments: the problem with sex, diet, metabolic rate and the individual. Methods in Ecology and Evolution 3(4): 757–765. DOI: 10.1111/j.2041-210X.2012.00203.x
Haase C.G., Long A.K., Gillooly J.F. 2016. Energetics of stress: linking plasma cortisol levels to metabolic rate in mammals. Biology Letters 12(1): 20150867. DOI: 10.1098/rsbl.2015.0867
Hanna S.K., Haukenes A.H., Foy R.J., Buck C.L. 2008. Temperature effects on metabolic rate, swimming performance and condition of Pacific cod Gadus macrocephalus Tilesius. Journal of Fish Biology 72(4): 1068–1078. DOI: 10.1111/j.1095-8649.2007.01791.x
Heptner V.H., Sludskii A.A. 1972. Mammals of the Soviet Union. Vol. 3: Carnivores (Feloidea). Moscow: Vysshaya Shkola. 551 p. [In Russian]
Hernandez-Blanco J.A., Naidenko S.V., Chistopolova M.D., Lukarevskiy V.S., Kostyrya A., Rybin A., Sorokin P.A., Litvinov M.N., Kotlyar A.K., Miquelle D.G., Rozhnov V.V. 2015. Social structure and space use of Amur tigers (Panthera tigris altaica) in Southern Russian Far East based on GPS telemetry data. Integrative Zoology 10(4): 365–375. DOI: 10.1111/1749-4877.12140
Huber S., Palme R., Arnold W. 2003. Effects of season, sex, and sample collection on concentrations of fecal cortisol metabolites in red deer (Cervus elaphus). General and Comparative Endocrinology 130(1): 48–54. DOI: 10.1016/s0016-6480(02)00535-x
Hunt K.E., Rolland R.M., Kraus S.D., Wasser S.K. 2006. Analysis of fecal glucocorticoids in the North Atlantic right whale (Eubalaena glacialis). General and Comparative Endocrinology 148(2): 260–272. DOI: 10.1016/j.ygcen.2006.03.012
Ivanov E.A. 2013. An estimation of welfare of endangered feline species (tiger, leopard and Pallas' cat) in the wild by noninvasive methods. PhD Thesis. Moscow. 128 p. [In Russian]
Ivanov E.A., Rozhnov V.V., Naidenko S.V. 2017. The effect of ambient temperature on glucocorticoid level in the Amur tiger (Panthera tigris altaica). Russian Journal of Ecology 48(3): 294–297. DOI: 10.1134/S1067413617030079
Jewgenow K., Naidenko S.V., Goeritz F., Vargas A., Dehnhard M. 2006. Monitoring testicular activity of male Eurasian (Lynx lynx) and Iberian (Lynx pardinus) lynx by fecal testosterone metabolite measurement. General and Comparative Endocrinology 149(2): 151–158. DOI: 10.1016/j.ygcen.2006.05.015
Kerley L.L., Goodrich J.M., Smirnov E.N., Miquelle D.G., Nikolaev I.G., Arjanova T., Slaght J.S., Quigley H.B., Hornocker M.G. 2007. Chapter 7. Morphological parameters of Amur Tigers. In: D.G. Miquelle, E.N. Smirnov, J.M. Goodrich (Eds.): Tigers in Sikhote-Alin State Nature Reserve: Ecology and Conservation. Vladivostok: PSP. P. 36–42. [In Russian]
Loschagina J.A., Tsvey A.L., Naidenko S.V. 2017. Plasma corticosterone concentrations in European robins during spring and autumn migration. Doklady Biological Sciences 473(1): 61–63. DOI: 10.1134/S0012496617020089
Loschagina J.A., Tsvey A.L., Naidenko S.V. 2018. Baseline and stress-induced corticosterone levels are higher during spring than autumn migration in European robins. Hormones and Behavior 98: 96–102. DOI: 10.1016/j.yhbeh.2017.12.013
Luo S.J., Kim J.H., Johnson W.E., van der Walt J., Martenson J., Yuhki N., Miquelle D.G., Uphyrkina O., Goodrich J.M., Quiqley H.B., Tilson R., Brady G., Martelli P., Subramaniam V., McDougal C., Hean S., Huang S.Q., Pan W., Karanth U.K., Sunquist M., Smith J.L.D., O'Brien S.J. 2004. Phylogeography and genetic ancestry of tigers (Panthera tigris). PLoS Biol 2(12): e442. DOI: 10.1371/journal.pbio.0020442
Mastromonaco G.F., Gunn K., McCurdy-Adams H., Edwards D.B., Schulte-Hostedde A.I. 2014. Validation and use of hair cortisol as a measure of chronic stress in eastern chipmunks (Tamias striatus). Conservation Physiology 2(1): cou055. DOI: 10.1093/conphys/cou055
Matjushkin E.N. 1978. Der Luchs. Die Neue Brahm Bucherei 517, A. Wittenberg Lutherstadt: Ziemsen Verlag. 160 p.
Miquelle D.G., Stephens P.A., Smirnov E.N., Goodrich J.M., Zaumyslava O.J., Myslenkov A.E. 2005. Competitive exclusion, functional redundancy, and conservation implications: tigers and wolves in the Russian Far East. In: J.C. Ray, K.H. Berger, R.S. Steneck, J. Redford (Eds.): Large Carnivores and the Conservation of Biodiversity. Washington, Covelo, London: Island Press. P. 179–207.
Möstl E., Palme R. 2002. Hormones as indicators of stress. Domestic Animal Endocrinology 23(1–2): 67–74. DOI: 10.1016/s0739-7240(02)00146-7
Naidenko S.V., Erofeeva M.N. 2005. Changes in steroid hormone level in lynx (Lynx lynx L.) blood during the early postnatal ontogenesis. Doklady Biological Sciences 400(1): 51–53. DOI: 10.1007/s10630-005-0041-x
Naidenko S.V., Rozhnov V.V. 2009. An application of noninvasive methods to estimation of reproductive status of resource species of mammals. Uspekhi Sovremennoi Biologii 129: 610–619. [In Russian]
Naidenko S.V., Ivanov E.A., Lukarevskii V.S., Hernandez-Blanco J.A., Sorokin P.A., Litvinov M.N., Kotlyar A.K., Rozhnov V.V. 2011. Activity of the hypothalamo-pituitary-adrenals axis in the Siberian tiger (Panthera tigris altaica) in captivity and in the wild, and its dynamics throughout the year. Biology Bulletin 38(3): 301–305. DOI: 10.1134/S1062359011030095
Novikov E., Kondratyuk E., Petrovski D., Krivopalov A., Moshkin M. 2015. Effects of parasites and antigenic challenge on metabolic rates and thermoregulation in northern red-backed voles (Myodes rutilus). Parasitology Research 114(12): 4479–4486. DOI: 10.1007/s00436-015-4691-9
Palme R. 2012. Monitoring stress hormone metabolites as a useful, non-invasive tool for welfare assessment in farm animals. Animal Welfare 21(3): 331–337. DOI: 10.7120/09627286.21.3.331
Paquet P.C., Darimont C.T. 2010. Wildlife conservation and animal welfare: two sides of the same coin?. Animal Welfare 19(2): 177–190. DOI: 10.1017/S0962728600001433
Pavlova E.V., Naidenko S.V. 2008. Noninvasive monitoring of glucocorticoids in feces of the bengal cat (Prionailurus bengalensis euptilurus). Zoologicheskii Zhurnal 87(11): 1375–1381. [In Russian]
Pribbenow S., Jewgenow K., Vargas A., Serra R., Naidenko S., Dehnhard M. 2014. Validation of an enzyme immunoassay for the measurement of faecal glucocorticoid metabolites in Eurasian (Lynx lynx) and Iberian lynx (Lynx pardinus). General and Comparative Endocrinology 206: 166–177. DOI: 10.1016/j.ygcen.2014.07.015
Rangel-Negrín A., Alfaro J.L., Valdez R.A., Romano M.C., Serio-Silva J.C. 2009. Stress in Yucatan spider monkeys: effects of environmental conditions on fecal cortisol levels in wild and captive populations. Animal Conservation 12(5): 496–502. DOI: 10.1111/j.1469-1795.2009.00280.x
Romero L.M. 2004. Physiological stress in ecology: lessons from biomedical research. Trends in Ecology and Evolution 19(5): 249–255. DOI: 10.1016/j.tree.2004.03.008
Rozhnov V.V., Lukarevskiy V.S., Hernandez-Blanko J.A., Sorokin P.A., Litvinov M.N., Kotlyar A.K., Udin V.G., Naydenko S.V. 2010. Non-invasive approach to estimation of hipothalamus-pituitary-adrenals in Amur tigers. Doklady Biological Sciences 430: 57–59. DOI: 10.1134/S0012496610010199
Saltz D., White G.C. 1991. Urinary cortisol and urea nitrogen responses to winter stress in mule deer. Journal of Wildlife Management 55(1): 1–16. DOI: 10.2307/3809235
Sapolsky R.M., Romero L.M., Munck A.U. 2000. How do glucocorticoids influence stress responses? Integrating permissive, suppressive, stimulatory, and preparative actions. Endocrine Reviews 21(1): 55–89. DOI: 10.1210/edrv.21.1.0389
Sheriff M.J., Dantzer B., Delehanty B., Palme R., Boonstra R. 2011. Measuring stress in wildlife: techniques for quantifying glucocorticoids. Oecologia 166(4): 869–887. DOI: 10.1007/s00442-011-1943-y
Slaght J.C., Miquelle D.G., Goodrich J.M., Nikolaev I.G., Smirnov E.N., Schleyer B.O., Traylor-Holzer K., Christie S., Arjanova T., Smith J.L.D., Karanth K.U. 2005. Chapter 6. Who's king of the beasts? Historical and recent body weights of wild and captive amur tigers, with comparisons to other subspecies. In: D.G. Miquelle, E.N. Smirnov, J.M. Goodrich (Eds.): Tigers in Sikhote-Alin State Nature Reserve: Ecology and Conservation. Vladivostok: PSP. P. 25–35. [In Russian]
Tyagi A., Kumar V., Kittur S., Reddy M., Naidenko S., Ganswindt A., Umapathy G. 2019. Physiological stress responses of tigers due to anthropogenic disturbance especially tourism in two central Indian tiger reserves. Conservation Physiology 7(1): coz045. DOI: 10.1093/conphys/coz045
Ugaz C., Valdez R.A., Romano M.C., Galindo F. 2013. Behavior and salivary cortisol of captive dolphins (Tursiops truncatus) kept in open and closed facilities. Journal of Veterinary Behaviour 8(4): 285–290. DOI: 10.1016/j.jveb.2012.10.006
WWF. 2022. WWF Tigers Alive Annual Report. 62 p.
Yudin V.G., Yudina E.V. 2009. The Tiger of the Far East of Russia. Vladivostok: Dalnauka. 483 p. [In Russian]