Статья

Название статьи ЭКОЛОГО-ФИЗИОЛОГИЧЕСКИЕ ПАРАМЕТРЫ MYOTIS DASYCNEME (MAMMALIA CHIROPTERA: VESPERTILIONIDAE) ФАУНЫ УРАЛА
Авторы

Людмила Ахметовна Ковальчук, д.б.н., г.н.с. лаборатории эволюционной экологии Института экологии растений и животных УрО РАН (620144, Россия, г. Екатеринбург, ул. 8 Марта, 202); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0003-0467-1461; e-mail: kovalchuk@ipae.uran.ru
Владимир Алексеевич Мищенко, н.с. лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций и клещевого энцефалита Федерального научно-исследовательского института вирусных инфекций «Виром» Роспотребнадзора (620030, Россия, г. Екатеринбург, ул. Летняя, 23); инженер-исследователь лаборатории эволюционной экологии Института экологии растений и животных УрО РАН (620144, Россия, г. Екатеринбург, ул. 8 Марта, 202); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0003-4280-283X
Людмила Владимировна Черная, к.б.н., с.н.с. лаборатории эволюционной экологии Института экологии растений и животных УрО РАН (620144, Россия, г. Екатеринбург, ул. 8 Марта, 202); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0002-3386-9824; e-mail: Chernaya_LV@mail.ru
Николай Владиславович Микшевич, к.х.н., доцент кафедры анатомии, физиологии и безопасности жизнедеятельности Уральского государственного педагогического университета (620017, Россия, г. Екатеринбург, проспект Космонавтов, 26); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0003-2388-4278; e-mail: mikshevich@gmail.com

Библиографическое описание статьи

Ковальчук Л.А., Мищенко В.А., Черная Л.В., Микшевич Н.В. 2023. Эколого-физиологические параметры Myotis dasycneme (Mammalia Chiroptera: Vespertilionidae) фауны Урала // Nature Conservation Research. Заповедная наука. Т. 8(4). С. 94–111. https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2023.034

Электронное приложение. Фотографии Myotis dasycneme, места обитания, показатели крови на Урале (Ссылка).

Рубрика Оригинальные статьи
DOI https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2023.034
Аннотация

Понимание эволюции гомеостаза летучих мышей и формирования адаптивной стратегии животных к климатическим флуктуациям и патогенам среды обитания определяют необходимость в дальнейших лабораторных и модельных исследованиях по экологии и физиологии рукокрылых. Целью исследования была оценка гематологических и биохимических параметров гомеостаза охраняемого вида рукокрылых эндемиков фауны Урала Myotis dasycneme. Животные (n = 65) были отловлены в зоне массового обитания летучих мышей на Южном (Челябинская область) и Среднем Урале (Свердловская область). Были использованы выборки из популяций летучих мышей, обитающих в Ильменском государственном заповеднике. Многомерный непараметрический дисперсионный анализ показал отсутствие у летучих мышей значимых половых различий по параметрам красной крови (p > 0.05). Кровь рукокрылых характеризуется высоким уровнем содержания гемоглобина (167.9–187.2 г/л), гематокрита (47.2–51.5%), эритроцитов (9.6–11.5 × 1012/л), тромбоцитов (136.8–271.3 × 109/л). В осенне-зимний период гибернации при гипоксической нагрузке на организм и длительного воздействия низких положительных и околонулевых температур отмечается в крови самок и самцов повышенное содержание агранулоцитов (50.6–53.6%), обеспечивающих иммунный «надзор» и специфическую реактивность организма (адаптивный иммунитет) в этот период. Весенний процесс пробуждения и выхода из глубокой гипотермии сопровождается значимой реактивностью системы врожденного иммунитета у самцов и самок (гранулоциты: 53.2–54.2%), обеспечивающей неспецифическую срочную защиту организма, в том числе для предотвращения вирусной инвазии до выработки специфической защиты адаптивной иммунной системой. В наиболее критичный в жизни зимний период гипобиоза у летучих мышей возрастание основного обмена сопровождается повышенной концентрацией глюкозы в крови до 4.7 ± 0.5 ммоль/л в сравнении с летним периодом (p < 0.05). Отмечено отсутствие статистически значимых половых различий по содержанию глюкозы и триглицеридов (p > 0.05) в плазме крови животных. Вероятно, это связано с одинаковым субстратным обеспечением метаболических процессов (углеводный и липидный обмен) во все сезонные периоды их годового жизненного цикла. Аминокислотный фонд плазмы крови летучих мышей представлен 22 аминокислотами (АК). В плазме крови самцов и самок фонд свободных АК снижается в течение года: лето ≥ осень ≥ зима > весна (p < 0.05). Не выявлено половых различий в содержании метаболических групп АК (глюкогенных, заменимых, с разветвленной углеродной цепью) (p > 0.05). Значительная аккумуляция метаболически активного глюкопластического аланина в крови самок в осенний (в 3.1 раза) и зимний (в 2.3 раза), а у самцов в осенний и зимний (в 2.0 и 1.9 раза, соответственно) сезоны года свидетельствует о его роли в качестве низкотемпературного адаптогена. В условиях низких положительных температур в плазме крови M. dasycneme наблюдали исчезновение незаменимой АК триптофана (p < 0.05). Это позволяет сделать предположение о его высокой востребованности в синтезе серотонина, как одного из триггеров, активно участвующего в поддержании гипотермии и гипометаболизма рукокрылых. Таким образом, биохимические и иммуногематологические параметры, полученные в ходе проведенных исследований, позволяют расширить и систематизировать имеющиеся сведения о механизмах участия системы крови в регуляторных процессах летучих мышей. Они могут быть использованы для осуществления долговременного мониторинга при решении задач сохранения и численности здоровых популяций рукокрылых, адаптирующихся как к сезонным модуляциям и биотическим факторам, так и к стрессорам зоонозного значения.

Ключевые слова

летучие мыши, основной обмен, охраняемый вид, параметры периферической крови, свободные аминокислоты, сезонная изменчивость

Информация о статье

Поступила: 27.04.2023. Исправлена: 17.10.2023. Принята к опубликованию: 20.10.2023.

Полный текст статьи
Список цитируемой литературы

Большаков В.Н., Орлов О.Л., Снитько В.П. 2005. Летучие мыши Урала. Екатеринбург: Академкнига. 176 с.
Гараева С.Н., Редкозубова Г.В., Постолати Г.В. 2009. Аминокислоты в живом организме. Кишенев: Типография Академии Наук Молдовы. 552 с.
Ильин В.Ю., Смирнов Д.Г., Яняева Н.М. 2002. К фауне, распространению и ландшафтной приуроченности рукокрылых (Chiroptera: Vespertilionidae) Южного Урала и прилегающих территорий // Plecotus et al. №5. С. 63–80.
Камышников В.С. 2004. Справочник по клинико-биохимическим исследованиям и лабораторной диагностике. М.: МЕДПресс-информ. 920 с.
Ковальчук Л.А., Черная Л.В., Мищенко В.А., Берзин Д.Л., Микшевич Н.В. 2023. Оценка гематологических и биохимических параметров представителя амфибионтов фауны Урала Salamandrella keyserlingii (Caudata, Amphibia) // Nature Conservation Research. Заповедная наука. Т. 8(1). С. 34–48. DOI: 10.24189/ncr.2023.002
Красная книга Среднего Урала (Свердловская и Пермская области): Редкие и находящиеся под угрозой исчезновения виды животных и растений. Екатеринбург: Изд-во Уральского университета, 1996. 279 с.
Кузякин А.П. 1950. Летучие мыши. М.: Советская наука. 444 с.
Ляпунов А.Н., Панюкова Е.В. 2010. О роли имаго кровососущих комаров (Diptera, Culicidae) в питании рукокрылых (Chiroptera Vespertilionidae) Кировской области // Теоретическая и прикладная экология. №4. С. 87–93.
Озернюк Н.Д. 2003. Феноменология и механизмы адаптационных процессов. М.: МГУ. 215 с.
Первушина Е.М., Замшина Г.А., Николаева Н.В., Федякина М.А. 2011. Трофические связи насекомоядных рукокрылых на юге Среднего Урала // Вестник Удмуртского университета. Серия биология. Науки о земле. №3. С. 65–73.
Северин Е.С. (ред.). 2004. Биохимия. М.: ГЭОТАР-Медиа. 784 с.
Слоним А.Д. (ред.). 1979. Экологическая физиология животных. Часть. 1. Общая экологическая физиология и физиология адаптаций. Л.: Наука. 440 с.
Снитько В.П. 2000. Предлагаемые мероприятия по мониторингу рукокрылых в ООПТ Урала // Координация экомониторинга в ООПТ Урала. Екатеринбург. С. 239.
Снитько В.П. 2001. Рукокрылые (Chiroptera) Ильменского заповедника // Plecotus et al. №4. C. 69–74.
Стрелков П.П. 1999. Соотношение полов в сезон вывода потомства у взрослых особей перелетных видов летучих мышей (Chiroptera, Vespertilionidae) Восточной Европы и смежных территорий // Зоологический журнал. Т. 78(12). C. 1441–1454.
Хаитов Р.М. 2013. Иммунология: структура и функции иммунной системы. М.: ГЭОТАР-Медиа. 280 с.
Черешнев В.А., Ющков Б.Г., Климин В.Г., Буторина Е.В. 2007. Тромбоцитопоэз. М.: «Медицина». 270 с.
Шахматов И.И., Лычева Н.А., Киселев В.И., Вдовин В.М. 2014. Вклад стрессоров различной природы в формировании ответной гемостатической реакции организма при действии общей гипотермии // Фундаментальные исследования. №7(1). С. 106–110.
Шитиков В.К., Розенберг Г.С. 2014. Рандомизация и бутстреп: статистический анализ в биологии и экологии с использованием R. Тольятти: Кассандра. 314 с.
Якименко М.А., Попова Н.К. 1976. Влияние 5-окситриптофана на сократительный термогенез // Бюллютень экспериментальной биологии и медицины. Т. 81(2). С. 230–231.
Amorim F., Mata V.A., Beja P., Rebelo H. 2015. Effects of a drought episode on the reproductive success of European free-tailed bats (Tadarida teniotis) // Mammalian Biology. Vol. 80(3). P. 228–236. DOI: 10.1016/j.mambio.2015.01.005
Baker M.L., Schountz T., Wang L.F. 2013. Antiviral Immune Responses of Bats: A Review // Zoonoses and Public Health. Vol. 60(1). P. 104–116. DOI: 10.1111/j.1863-2378.2012.01528.x
Bandouchova H., Zukal J., Linhart P., Berkova H., Brichta J., Kovacova V., Kubickova A., Abdelsalam E.E.E., Bartonička T., Zajíčková R., Pikula J. 2020. Low seasonal variation in greater mouse-eared bat (Myotis myotis) blood parameters // PLoS ONE. Vol. 15(7). Article: e0234784. DOI: 10.1371/journal.pone.0234784
Bolshakov V.N., Orlov O.L. 2002. Results of long-term study of bats in Smolinskaja cave Middle Urals // 9th European Bat Research Symposium. Le Havre: University of Le Havre. P. 47.
Breed A.C., Field H.E., Smith C.S., Edmonston J., Meers J. 2010. Bats without borders: long-distance movements and implications for disease risk management // EcoHealth. Vol. 7(2). P. 204–212. DOI: 10.1007/s10393-010-0332-z
Bruhat A., Chérasse Y., Chaveroux C., Maurin A.C., Jousse C., Fafournoux P. 2009. Amino acids as regulators of gene expression in mammals: molecular mechanisms // Biofactors. Vol. 35(3). P. 249–257. DOI: 10.1002/biof.40
Burgin C.J., Colella J.P., Kahn P.L., Upham N.S. 2018. How many species of mammals are there? // Journal of Mammalogy. Vol. 99(1). P. 1–14. DOI: 10.1093/jmammal/gyx147
Chessel D., Dufour A.B., Thioulouse J. 2004. The ade4 package-I: One-table methods // R News. Vol. 4. P. 5–10.
Coico R., Sunshine G., Benjamini E. 2003. Immunology. A Short Course. Hoboken, NJ: John Wiley & Sons Inc. 361 p.
Davis A.K., Maney D.L., Maerz J.C. 2008. The use of leukocyte profiles to measure stress in vertebrates: a review for ecologists // Functional Ecology. Vol. 22(5). P. 760–772. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2008.01467.x
Dray S., Dufour A., Thioulouse J. 2022. ade4: Analysis of Ecological Data: Exploratory and Euclidean Methods in Environmental Sciences. R package version 1.7-19. Available from https://CRAN.R-project.org/package=ade4
Engel J.M., Mühling J., Weiss S., Kärcher B., Löhr T., Menges T., Little S., Hempelmann G. 2006. Relationship of taurine and other amino acids in plasma and in neutrophils of septic trauma patients // Amino Acids. Vol. 30(1). P. 87–94. DOI: 10.1007/s00726-005-0238-1
Fenton M.B., Simmons N.B. 2015. Bats: A world of science and mystery. Oxford: University of Chicago Press. 240 p.
Flache L., Ekschmitt K., Kierdorf U., Czarnecki S., Düring R.A., Encarnação J.A. 2016. Reduction of metal exposure of Daubenton's bats (Myotis daubentonii) following remediation of pond sediment as evidenced by metal concentrations in hair // Science of the Total Environment. Vol. 547. P. 182–189. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2015.12.131
Frick W.F., Baerwald E.F., Pollock J.F., Barclay R.M.R., Szymanski J.A., Weller T.J., Russell A.L., Loeb S.C., Medellin R.A., McGuire L.P. 2017. Fatalities at wind turbines may threaten population viability of a migratory bat // Biological Conservation. Vol. 209. P. 172–177. DOI: 10.1016/j.biocon.2017.02.023
Frick W.F., Kingston T., Flanders J. 2020. A review of the major threats and challenges to global bat conservation // Annals of the New York Academy of Sciences. Vol. 1469(1). P. 5–25. DOI: 10.1111/nyas.14045
George D.B., Webb C.T., Farnsworth M.L., O'Shea T.J., Bowen R.A., Smith D.L., Stanley T.R., Ellison L.E., Rupprecht C.E. 2011. Host and viral ecology determine bat rabies seasonality and maintenance // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. Vol. 108(25). P. 10208–10213. DOI: 10.1073/pnas.1010875108
Heiker L.M., Adams R.A., Ramos C.V. 2018. Mercury bioaccumulation in two species of insectivorous bats from urban China: influence of species, age, and land use type // Archives of Environmental Contamination and Toxicology. Vol. 75(4). P. 585–593. DOI: 10.1007/s00244-018-0547-5
IUCN. 2022. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2022-2. Available from https://www.iucnredlist.org
James L.B. 1997. Amino acid analysis: a fall-off in performance // Journal of Chromatography A. Vol. 408. P. 291–295. DOI: 10.1016/s0021-9673(01)81812-4
Jansky L., Lehouckova M., Vybiral S., Bartunkova R., Stefl B. 1973. Effect of serotonin on thermoregulation of a hibernator (Mesocricetus auratus) // Physiologia Bohemoslovaca. Vol. 22(2). P. 115–124.
Karanova M.V. 2009a. Free amino acid composition in blood and muscle of the gobi Precottus glehni at the period of preparation and completion of hibernation // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. Vol. 45(1). P. 67–77. DOI: 10.1134/S0022093009010062
Karanova M.V. 2009b. Glycemia and free sugar levels of the goby Perccottus glehni depending on period before the beginning and after the end of hibernation // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. Vol. 45(3). P. 382–388. DOI: 10.1134/S0022093009030077
Karanova M.V. 2011. The effect of cold shock on the free amino acid pool of rotan pondfish Perccottus glehni (Eleotridae, Perciformes) // Biology Bulletin. Vol. 38(2). P. 116–124. DOI: 10.1134/S106235901102004X
Kobayashi Y. 2010. The regulatory role of nitric oxide in proinflammatory cytokine expression during the induction and resolution of inflammation // Journal of Leukocyte Biology. Vol. 88(6). P. 1157–1162. DOI: 10.1189/jlb.0310149
Kohl C., Kurth A. 2014. European bats as carriers of viruses with zoonotic potential // Viruses. Vol. 6(8). P. 3110–3128. DOI: 3390/v6083110
Kovalchuk L., Mishenko V., Chernaya L., Snitko V., Mikshevich N. 2017. Haematological parameters of pond bats (Myotis dasycneme Boie, 1825 Chiroptera: Vespertilionidae) in the Ural Mountains // Zoology and Ecology. Vol. 27(2). P. 168–175. DOI: 10.1080/21658005.2017.1305153
Kovalchuk L.A., Mishchenko V.A., Mikshevich N.V., Chernaya L.V., Chibiryak M.V., Yastrebov A.P. 2018a. Free Amino Acid Profile in Blood Plasma of Bats (Myotis dasycneme Boie, 1825) Exposed to Low Positive and Near-Zero Temperatures // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. Vol. 54(4). P. 281–291. DOI: 10.1134//S002209301804004
Kovalchuk L.A., Mishchenko V.A., Chernaya L.V., Snitko V.P. 2018b. Species-specific features of blood plasma amino acid spectrum of bats (Mammalia: Chiroptera) in the Urals // Russian Journal of Ecology. Vol. 49(4). P. 325–331. DOI: 10.1134/S1067413618040082
Kovalchuk L.A., Mishchenko V.A., Chernaya L.V., Bolshakov V.N. 2021. Characteristic immunohematological parameters of migratory (Vespertilio murinus Linnaeus, 1758) and resident (Myotis dasycneme Boie, 1825) bat species of the ural fauna // Doklady Biological Sciences. Vol. 501(1). P. 210–213. DOI: 10.1134/S001249662106003X
Kovalchuk L.A., Mishchenko V.A., Chernaya L.V., Snitko V.P., Bolshakov V.N. 2022. Assessment of seasonal variability of the spectrum of free amino acids in the blood plasma of the boreal bat species (Myotis dasycneme Boie, 1825) of the Ural fauna // Doklady Biochemistry and Biophysics. Vol. 507(1). P. 268–272. DOI: 10.1134/S1607672922060060
Koyama S., Ishii K.J., Coban C., Akira S. 2008. Innate immune response to viral infection // Cytokine. Vol. 43(3). P. 336–341. DOI: 10.1016/j.cyto.2008.07.009
López-Baucells A., Casanova L., Puig-Montserrat X., Espinal A., Páramo F., Flaquer C. 2017. Evaluating the use of Myotis daubentonii as an ecological indicator in Mediterranean riparian habitats // Ecological Indicators. Vol. 74. P. 19–27. DOI: 10.1016/j.ecolind.2016.11.012
Luis A.D., Hayman D.T.S., O'Shea T.J., Cryan P.M., Gilbert A.T., Pulliam J.R.C., Mills J.N., Timonin M.E., Willis C.K.R., Cunningham A.A., Fooks A.R., Rupprecht C.E., Wood J.L.N., Webb C.T. 2013. A comparison of bats and rodents as reservoirs of zoonotic viruses: Are bats special? // Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. Vol. 280(1756). Article: 20122753. DOI: 10.1098/rspb.2012.2753
Meng F., Zhu L., Huang W., Irwin D.M., Zhang S. 2016. Bats: Body mass index, forearm mass index, blood glucose levels and SLC2A2 genes for diabetes // Scientific Reports. Vol. 6. Article: 29960. DOI: 10.1038/srep29960
Mishchenko V.A., Kovalсhuk L.A., Bolshakov V.N., Chernaya L.V. 2018. Comparative Analysis of the Amino Acid Spectrum of Blood Plasma in Chiroptera (Vespertilio murinus L., 1758 and Myotis dasycneme B., 1825) in the Fauna of the Ural Mountains // Doklady Biological Sciences. Vol. 481(1). Р. 157–159. DOI: 10.1134/S0012496618040105
Moore M.S., Reichard J.D., Murtha T.D., Nabhan M.L., Pian R.E., Ferreira J.S., Kunz T.H. 2013. Hibernating little brown myotis (Myotis lucifugus) show variable immunological responses to white-nose syndrome // PloS ONE. Vol. 8(3): e58976. DOI: 10.1371/journal.pone.0058976
O'Shea T.J., Cryan P.M., Cunningham A.A., Fooks A.R., Hayman D.T.S., Luis A.D., Peel A.J., Plowright R.K., Wood J.L.N. 2014. Bat flight and zoonotic viruses // Emerging Infectious Diseases. Vol. 20(5). P. 741–745. DOI: 10.3201/eid2005.130539
Oksanen J., Simpson G.L., Blanchet F.G., Kindt R., Legendre P., Minchin P.R., O'Hara R.B., Solymos P., Stevens M.H.H., Szoecs E., Wagner H., Barbour M., Bedward M., Bolker B., Borcard D., Carvalho G., Chirico M., Caceres M., Durand S., Evangelista H.B.A., FitzJohn R., Friendly M., Furneaux B., Hannigan G., Hill M.O., Lahti L., McGlinn D., Ouellette M.H., Cunha E.R., Smith T., et al. 2020. vegan: Community Ecology Package. R package. version 2.6-4. Available from https://CRAN.R-project.org/package=vegan
Orlova M.V., Orlov O.L., Kshnyasev I.A. 2012. Changes in the abundance of parasitic gamasid mite Macronyssus corethroproctus (Oudemans, 1902) during the overwintering period of its host, the pond bat Myotis dasycneme (Boie, 1825) // Russian Journal of Ecology. Vol. 43(4). P. 328–332. DOI: 10.1134/S1067413612040108
Park K.J. 2015. Mitigating the impacts of agriculture on biodiversity: bats and their potential role as bioindicators // Mammalian Biology. Vol. 80(3). P. 191–204. DOI: 10.1016/j.mambio.2014.10.004
Piraccini R. 2016. Myotis dasycneme // The IUCN Red List of Threatened Species 2016: e.T14127A22055164. Available from https://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-2.RLTS.T14127A22055164.en
R Core Team. 2020. R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing. Available from https://www.R-project.org/
Rasmussen D.D., Ishizuka B., Quigley M.E., Yen S.S.C. 1983. Effects of Tyrosine and Tryptophan Ingestion on Plasma Catecholamine and 3,4-Dihydroxyphenylacetic Acid Concentrations // Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism. Vol. 57(4). P. 760–763. DOI: 10.1210/jcem-57-4-760
Ruiz S.R., Eeva T., Kanerva M., Blomberg A., Lilley T.M. 2019. Metal and metalloid exposure and oxidative status in free-living individuals of Myotis daubentonii // Ecotoxicology and Environmental Safety. Vol. 169. P. 93–102. DOI: 10.1016/j.ecoenv.2018.10.083
Russo D., Salinas-Ramos V.B., Cistrone L., Smeraldo S., Bosso L., Ancillotto L. 2021. Do We Need to Use Bats as Bioindicators? // Biology. Vol. 10(8). Article: 693. DOI: 10.3390/biology10080693
Schountz T. 2014. Immunology of bats and their viruses: challenges and opportunities // Viruses. Vol. 6(12). P. 4880–4901. DOI: 10.3390/v6124880
Sherwin H.A., Montgomery I., Lundy M.G. 2013. The impact and implications of climate change for bats // Mammal Review. Vol. 43(3). P. 171–182. DOI: 10.1111/j.1365-2907.2012.00214.x
Simmons N.B., Cirranello A.L. 2021. Bat Species of the World: A Taxonomic and Geographic Database. Available from https://batnames.org
Storey K.B. 2012. Biochemical regulation of carbohydrate metabolism in hibernating bats // Living in a Seasonal World: Thermoregulatory and Metabolic Adaptations / T. Ruf, C. Bieber, W. Arnold, E. Millesi (Eds.). Chapter 36. Berlin: Springer. P. 411–421. DOI: 10.1007/978-3-642-28678-0_36
Tilman D., Clark M., Williams D.R., Kimmel K., Polasky S., Packer C. 2017. Future threats to biodiversity and pathways to their prevention // Nature. Vol. 546(7656). P. 73–81. DOI: 10.1038/nature22900
Voigt C.C., Kingston T. 2016. Bats in the Anthropocene: Conservation of bats in a Changing World. Cham: Springer. 606 p.
Wang P., Walter R.D., Bhat B.G., Florant G.L., Coleman R.A. 1997. Seasonal changes in enzymes of lipogenesis and triacylglycerol synthesis in the golden-mantled ground squirrel (Spermophilus lateralis) // Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Biochemistry and Molecular Biology. Vol. 118(2). P. 261–267. DOI: 10.1016/s0305-0491(97)00102-8
Wilkinson G.S., Adams D.M. 2019. Recurrent evolution of extreme longevity in bats // Biology Letters. Vol. 15(4). Article: 20180860. DOI: 10.1098/rsbl.2018.0860
Wray A.K., Jusino M.A., Banik M.T., Palmer J.M., Kaarakka H., White J.P., Lindner D.L., Gratton C., Peery M.Z. 2018. Incidence and taxonomic richness of mosquitoes in the diets of little brown and big brown bats // Journal of Mammalogy. Vol. 99(3). P. 668–674. DOI: 10.1093/jmammal/gyy044
Wu G. 2009. Amino acids: metabolism, functions, and nutrition // Amino Acids. Vol. 37(1). Р. 1–17. DOI: 10.1007/s00726-009-0269-0
Yarri D. 2005. The Ethics of animal experimentation. Oxford: Oxford University Press. 240 p.
Zimmerman L.M., Bowden R.M., Vogel L.A. 2014. A vertebrate cytokine primer for eco-immunologists // Functional Ecology. Vol. 28(5). P. 1061–1073. DOI: 10.1111/1365-2435.12273
Zukal J., Pikula J., Bandouchova H. 2015. Bats as bioindicators of heavy metal pollution: history and prospect // Mammalian Biology. Vol. 80(3). P. 220–227. DOI: 10.1016/j.mambio.2015.01.001