Статья

Евгений Павлович Иешко, д.б.н., г.н.с. Лаборатории паразитологии животных и растений Института биологии КарНЦ РАН (185910, Россия, г. Петрозаводск, ул. Пушкинская, 11); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0002-3133-4383; e-mail: ieshkoep@gmail.com
Дарья Ивановна Лебедева, к.б.н., с.н.с. Лаборатории паразитологии животных и растений Института биологии КарНЦ РАН (185910, Россия, г. Петрозаводск, ул. Пушкинская, 11); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0002-9185-3900; e-mail: daryal78@gmail.com
Лариса Васильевна Аникиева, д.б.н., с.н.с. Лаборатории паразитологии животных и растений Института биологии КарНЦ РАН (185910, Россия, г. Петрозаводск, ул. Пушкинская, 11); e-mail: anikieva@krc.karelia.ru
Вячеслав Васильевич Горбач, д.б.н., заведующий кафедрой зоологии и экологии Петрозаводского государственного университета (185910, Россия, г. Петрозаводск, пр. Ленина, 33); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0003-2326-8539; e-mail: gorbach@psu.karelia.ru
Николай Викторович Ильмаст, д.б.н., заведующий лабораторией экологии рыб и водных беспозвоночных Института биологии КарНЦ РАН (185910, Россия, г. Петрозаводск, ул. Пушкинская, 11); iD ORCID: https://orcid.org/0000-0001-8431-5226; e-mail: ilmast@mail.ru

Ieshko E.P., Lebedeva D.I., Anikieva L.V., Gorbach V.V., Ilmast N.V. 2022. Helminth communities of Coregonus lavaretus (Salmonidae: Coregoninae) from Lake Kamennoye (Kostomuksha State Nature Reserve, Russia) // Nature Conservation Research. Vol. 7(3). P. 75–87. https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2022.032

Макроэкологические модели применимы для оценки трендов их изменчивости для разработки стратеги мониторинга сукцессионных изменений и антропогенной трансформации водных экосистем. Моделирование взаимодействия популяционных индексов также делает возможным выявлять качественные различия в структуре компонентных сообществ паразитов. Нами проанализированы сообщества гельминтов Coregonus lavaretus из природного водоема, оз. Каменное (Костомукшский заповедник, Россия). Компонентное сообщество многоклеточных паразитов C. lavaretus включает девять видов гельминтов. Заражение цестодами (два вида) и нематодами (три вида) отражает наличие зоопланктона и водных насекомых в рационе рыб, в то время как заражение трематодами (четыре вида) происходит перкутанно. Полный кластер ITS1-5.8S-ITS2 гена рРНК был секвенирован для идентификации личинок трематод. Наиболее многочисленным и широко распространенным видом были метацеркарии Diplostomum sp. LIN5. Используя популяционный подход, нами определено видовое богатство и разнообразие инфра- и компонентных сообществ паразитов C. lavaretus оз. Каменное. Также описаны видовой состав и структура компонентного сообщества паразитов C. lavaretus оз. Каменное, распределение и скорость накопления видового богатства, а также взаимосвязь между интенсивностью заражения и распространенностью. Пять видов (Diplostomum sp. LIN5, Tylodelphys immer, Crepidostomum farionis, Proteocephalus longicollis и Raphidascaris acus) рассматриваются как основные виды компонентного сообщества C. lavaretus, а другие виды гельминтов – как виды-сателлиты. Сделан вывод, что инфрасообщества играют ведущую роль в формировании видового богатства, структуры и численности паразитарного компонентного сообщества C. lavaretus в оз. Каменное. Показано, что инфрасообщества в младших возрастных группах C. lavaretus характеризуются скудностью и относительно высоким разнообразием видового состава паразитов, что, вероятно, является следствием разнообразия их рациона. У рыб старшего возраста видовое богатство инфрасообществ увеличивается, но видовое разнообразие паразитов снижается, что свидетельствует о выраженной диетической специализации C. lavaretus. Анализ видового богатства и популяционных характеристик свидетельствует о стабильности сообществ паразитов C. lavaretus в оз. Каменном, что указывает на стабильность экосистемы оз. Каменное и территории Костомукшского заповедника в целом.

видовое богатство, паразиты, популяция, сиг обыкновенный, трофические сети, численность

Поступила: 07.06.2022. Исправлена: 22.07.2022. Принята к опубликованию: 24.07.2022.

Achatz T.J., Martens J.R., Kostadinova A., Pulis E.E., Orlofske S.A., Bell J.A., Fecchio A., Oyarzún-Ruiz P., Syrota Y.Y., Tkach V.V. 2022. Molecular phylogeny of Diplostomum, Tylodelphys, Austrodiplostomum and Paralaria (Digenea: Diplostomidae) necessitates systematic changes and reveals a history of evolutionary host switching events. International Journal for Parasitology 52(1): 47–63. DOI: 10.1016/j.ijpara.2021.06.002
Allan B.F., Keesing F., Ostfeld R.S. 2003. Effect of forest fragmentation on Lyme disease risk. Conservation Biology 17(1): 267–272. DOI: 10.1046/j.1523-1739.2003.01260.x
Anikieva L.V., Ieshko E.P. 2019. The parasite fauna succession in Coregonid fish associated with anthropogenic eutrophication of Lake Syamozero. Parazitologiya 53(4): 283–293. DOI: 10.1134/S0031184719040021 [In Russian]
Anikieva L.V., Malakhova R.P., Ieshko E.P. 1983. Ecological analysis of parasites of coregonids. Leningrad: Nauka. 167 p. [In Russian]
Barskaya Y.Y., Ieshko E.P., Lebedeva D.I. 2008. Parasites of Salmonidae fish of Fennoscandia. Petrozavodsk: Karelian Research Centre. 168 p. [In Russian]
Bauer O.N. (Ed.). 1987. Identification Key of Freshwater Fish Parasite Fauna in USSR. Vol. 3: Parasitic Multicellular Organisms (Second Part)). Leningrad: Nauka. 583 p. [In Russian]
Bush A.O., Holmes J.C. 1986. Intestinal helminths of lesser scaup ducks: Patterns of association. Canadian Journal of Zoology 64(1): 132–142. DOI: 10.1139/z86-022
Bykhovskaya-Pavlovskaya I.E. 1985. Fish parasites. Study guide. Leningrad: Nauka. 121 p. [In Russian]
Chugunova N.I. 1959. Fish study guide. Moscow: AS USSR. 163 p. [In Russian]
Dobson A.P., May R.M. 1987. The effects of parasites on fish populations – theoretical aspects. International Journal for Parasitology 17(2): 363–370. DOI: 10.1016/0020-7519(87)90111-1
Dove A.D.M., Cribb T.H. 2006. Species accumulation curves and their applications in parasite ecology. Trends in Parasitology 22(12): 568–574. DOI: 10.1016/j.pt.2006.09.008
Faltýnková A., Georgieva S., Kostadinova A., Blasco-Costa I., Scholz T., Skírnisson K. 2014. Diplostomum von Nordmann, 1832 (Digenea: Diplostomidae) in the sub-Arctic: descriptions of the larval stages of six species discovered recently in Iceland. Systematic Parasitology 89(3): 195–213. DOI: 10.1007/s11230-014-9517-0
Galazzo D.E., Dayanandan S., Marcogliese D.J., McLaughlin J.D. 2002. Molecular systematics of some North American species of Diplostomum (Digenea) based on rDNA-sequence data and comparisons with European congeners. Canadian Journal of Zoology 80(12): 2207–2217. DOI: 10.1139/z02-198
Gaston K.J. 1996. The multiple forms of the interspecific abundance-distribution relationship. Oikos 76(2): 211–220. DOI: 10.2307/3546192
Gaston K.J. 2006. Biodiversity and extinction: Macroecological patterns and people. Progress in Physical Geography 30(2): 258–269. DOI: 10.1191/0309133306pp483pr
Gaston K.J., Blackburn T.M., Greenwood J.J.D., Gregory R.D., Quinn R.M., Lawton J.H. 2000. Abundance–occupancy relationships. Journal of Applied Ecology 37(s1): 39–59. DOI: 10.1046/j.1365-2664.2000.00485.x
Gaston K.J., Borges P.A.V., He F., Gaspar C. 2006. Abundance, spatial variance and occupancy: arthropod species distribution in the Azores. Journal of Animal Ecology 75(3): 646–656. DOI: 10.1111/j.1365-2656.2006.01085.x
Hammer Ø., Harper D.A.T., Ryan P.D. 2001. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4: 9.
Hanski I.A. 1982. Dynamics of regional distribution: the core and satellite species hypothesis. Oikos 38(2): 210–221. DOI: 10.2307/3544021
Hanski I., Gyllenberg M. 1993. Two General Metapopulation Models and the Core-Satellite Species Hypothesis. American Naturalist 142(1): 17–41. DOI: 10.1086/285527
Heino J. 2005. Positive relationship between regional distribution and local abundance in stream insects: a consequence of niche breadth or niche position. Ecography 28(3): 345–354. DOI: 10.1111/j.0906-7590.2005.04151.x
Holmes J.C., Price P.W. 1986. Parasite communities: the roles of phylogeny and ecology. Systematic Zoology 29(2): 203–213. DOI: 10.2307/2412650
Ieshko E.P., Malakhova R.P., Golitsyna N.B. 1983. Ecological features of the fauna of fish parasites in lakes of River Kamennaya system. In: Ecology of parasitic organisms in biogeocenoses of the North. Leningrad: Nauka. P. 5–25. [In Russian]
Ieshko E.P., Malakhova R.P., Golitsyna N.B. 1997. Ecological characteristics of lake fish parasite fauna formation in the River Kivijoki system. In: Ecosystems, fauna and flora of the Finnish Russian Nature Reserve Friendship. Helsinki: Finnish Environment Institute. P. 311–318.
Ieshko E.P., Lebedeva D.I., Anikieva L.V., Ilmast N.V., Yakovleva G.A. 2015. Parasites of the common roach (Rutilus rutilus L.) under the impact of industrial pollution of a lake. Parazitologiya 49(5): 352–364. [In Russian]
Ieshko E.P., Korosov A.V., Sokolov S.G. 2019. Species richness of parasite assemblages in the Chinese Slipper Perccottus glenii Dybowski, 1877 (Actinopterygii) in the host's native and non-native ranges. Parazitologiya 53(2): 145–158. DOI: 10.1134/S0031184719020066 [In Russian]
Ieshko E.P., Korosov A.V., Nikonorova I.A., Bugmyrin S.V. 2020. Species richness of helminth communities in relation to host abundance variations (the case of the common shrew Sorex araneus). Parazitologiya 54(1): 3–12. DOI: 10.31857/S1234567806010010 [In Russian]
Ilmast N.V., Sterligova O.P., Kuchko Ya.A., Pavlovsky S.A. 2014. Biota state in Lake Kamennoe (Northern Karelia). Proceedings of Samara Scientific Center of RAS 16(1–4): 972–977. [In Russian]
Ilmast N.V., Sendek D.S., Titov S.F., Abramov S.A., Zuykova E.I., Bochkarev N.A. 2016. On the differentiation of the ecological forms/subspecies of the whitefish Coregonus lavaretus from Lake Kamennoye. Proceedings of Petrozavodsk State University 4(157): 42–53. [In Russian]
Keesing F., Holt R.D., Ostfeld R.S. 2006. Effects of species diversity on disease risk. Ecology Letters 9(4): 485–498. DOI: 10.1111/j.1461-0248.2006.00885.x
Khalil L.F., Jones A., Bray R.A. 1994. Keys to the Cestode Parasites of Vertebrates. Wallingford, UK: CAB International. 752 p.
Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. 2018. MEGA X: Molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms. Molecular Biology and Evolution 35(6): 1547–1549. DOI: 10.1093/molbe v/msy09
Kuperman B.I. 1973. Cestodes of the genus Triaenophorus – parasites of fishes. Experimental taxonomy, ecology. Leningrad: Nauka. 277 p. [In Russian]
Lafferty K.D., Dobson A.P., Kuris A.M. 2006. Parasites dominate food web links. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 103(30): 11211–11216. DOI: 10.1073/pnas.0604755103
Locke S.A., Van Dam A., Caffara M., Pinto H.A., López-Hernández D., Blanar C.A. 2018. Validity of the Diplostomoidea and Diplostomida (Digenea, Platyhelminthes) upheld in phylogenomic analysis. International Journal for Parasitology 48(13): 1043–1059. DOI: 10.1016/j.ijpara.2018.07.001
Marcogliese D.J., Cone D.K. 1997. Food webs: A plea for parasites. Trends in Ecology and Evolution 12(8): 320–325. DOI: 10.1016/S0169-5347(97)01080-X
Mastitskiy S.E., Shitikov V.K. 2014. Randomisation and Bootstrap: statistical analysis in biology and ecology using R. Togliatti: Kassandra. 314 p. [In Russian]
Matthee S., Krasnov B.R. 2009. Searching for generality in the patterns of parasite abundance and distribution: ectoparasites of a South African rodent, Rhabdomys pumilio. International Journal for Parasitology 39(7): 781–788. DOI: 10.1016/j.ijpara.2008.12.003
Morand S., Krasnov B. 2008. Why apply ecological laws to epidemiology? Trends in Parasitology 24(7): 304–309. DOI: 10.1016/j.pt.2008.04.003
Moravec F. 1982. Bionomics of Crepidostomum metoecus (Trematoda: Allocreadiidae). Vestnik Ceskoslovenske spolecnosti zoologicke 46: 15–24.
Moravec F. 1994. Parasitic nematodes of freshwater fishes of Europe. Prague: Springer Dordrecht. 470 p.
Nemova N.N., Ieshko E.P., Meshcheryakova O.V., Ilmast N.V., Anikieva L.V., Lebedeva D.I., Churova M.V., Sterligova O.P., Kuchko Y.A. 2012. The European Whitefish, Coregonus lavaretus (L.), under conditions of technogenic pollution in the Kostomuksha tailing pond. Russian Journal of Ecology 43(4): 323–327. DOI: 10.1134/S1067413612040091
Pérez-del-Olmo A., Morand S., Raga J.A., Kostadinova A. 2011. Abundance–variance and abundance–occupancy relationships in a marine host–parasite system: The importance of taxonomy and ecology of transmission. International Journal for Parasitology 41(13–14): 1361–1370. DOI: 10.1016/j.ijpara.2011.09.003
Pérez-del-Olmo A., Georgieva S., Pula H.J., Kostadinova A. 2014. Molecular and morphological evidence for three species of Diplostomum (Digenea: Diplostomidae), parasites of fishes and fish-eating birds in Spain. Parasites and Vectors 7(1): 502. DOI: 10.1186/s13071-014-0502-x
Pervozvansky V.Ya. 1986. Fishes of waters in the Kostomuksha iron ore deposit area (ecology, reproduction, uses). Petrozavodsk: Karelian Research Centre. 216 p. [In Russian]
Petkevičiūtė R., Stunžėnas V., Zhokhov A.E., Poddubnaya L.G., Stanevičiūtė G. 2018. Diversity and phylogenetic relationships of European species of Crepidostomum Braun, 1900 (Trematoda: Allocreadiidae) based on rDNA, with special reference to Crepidostomum oschmarini Zhokhov & Pugacheva, 1998. Parasites and Vectors 11: 530. DOI: 10.1186/s13071-018-3095-y
Posada D. 2008. jModelTest: Phylogenetic model averaging. Molecular Biology and Evolution 25(7): 1253–1256. DOI: 10.1093/molbev/msn083
Poulin R. 1998. Comparison of three estimators of species richness in parasite component communities. Journal of Parasitology 84(3): 485–490. DOI: 10.2307/3284710
Pravdin I.F. 1966. Fish study guide. Moscow: Nauka. 376 p. [In Russian]
Pugachev O.N. 2003. Catalogue of parasites of freshwater water bodies of Northern Asia. Trematoda. Saint-Petersburg: Zoological Institute of RAS. 224 p. [In Russian]
R Core Team. 2020. R: A language and environment for statistical computing. Vienna: R Foundation for Statistical Computing. Available from https://www.R-project.org/
Rambaut A. 2016. Figtree version 1.4.3. Available from http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/
Ronquist F., Huelsenbeck J.P. 2003. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics 19(12): 1572–1574. DOI: 10.1093/bioinformatics/btg180
Sarabeev V. 2015. Helminth species richness of introduced and native grey mullets (Teleostei: Mugilidae). Parasitology International 64(4): 6–17. DOI: 10.1016/j.parint.2015.01.001
Sarabeev V., Balbuena J.A., Morand S. 2018. Invasive parasites are detectable by their abundance-occupancy relationships: the case of helminths from Liza haematocheilus (Teleostei: Mugilidae). International Journal for Parasitology 48(9–10): 793–803. DOI: 10.1016/j.ijpara.2018.04.001
Sellers A.J, Ruiz G.M, Leung B., Torchin M.E. 2015. Regional variation in parasite species richness and abundance in the introduced range of the invasive Lionfish, Pterois volitans. PLoS ONE 10(6): e0131075. DOI: 10.1371/journal.pone.0131075
Shigin A.A. 1986. Trematodes in the fauna of the USSSR: the genus Diplostomum. Metacercariae. Moscow: Nauka. 255 p. [In Russian]
Shitikov V.K., Rosenberg G.S. 2013. Randomization and Bootstrap: statistical analysis in biology and ecology using R. Togliatti: Kassandra. 314 p. [In Russian]
Soldánová M., Georgieva S., Roháčová J., Knudsen R., Kuhn J.A., Henriksen E.H., Siwertsson A., Shaw J.C., Kuris A.M., Amundsen P., Scholz T., Lafferty K.D., Kostadinova A. 2017. Molecular analyses reveal high species diversity of trematodes in a sub-Arctic lake. International Journal for Parasitology 47(6): 327–345. DOI: 10.1016/j.ijpara.2016.12.008
Sonnenholzner J.I., Lafferty K.D., Ladah L.B. 2011. Food Webs and Fishing Affect Parasitism of the Sea Urchin Eucidaris galapagensis in the Galápagos. Ecology 92(12): 2276–284. DOI: 10.1890/11-0559.1
Taylor L. 1961. Aggregation, Variance and the Mean. Nature 189(4766): 732–735. DOI: 10.1038/189732a0
Vainikka A., Jakubavičiūtė E., Hyvärinen P. 2017. Synchronous decline of three morphologically distinct whitefish (Coregonus lavaretus) stocks in Lake Oulujärvi with concurrent changes in the fish community. Fisheries Research 196: 34–46. DOI: 10.1016/j.fishres.2017.08.013
Verberk W.C.E.P., van der Velde G., Esselink H. 2010. Explaining abundance–occupancy relationships in specialists and generalists: a case study on aquatic macroinvertebrates in standing waters. Journal of Animal Ecology 79(3): 589–601. DOI: 10.1111/j.1365-2656.2010.01660.x.
Vikhrev I.V., Ieshko E.P., Kondakov A.V., Mugue N.S., Bovykina G.V., Efremov D.A., Bulakhov A.G., Tomilova A.A., Yunitsyna O.A., Bolotov I.N. 2022. Postglacial Expansion Routes and Mitochondrial Genetic Diversification of the Freshwater Pearl Mussel in Europe and North America. Diversity 14: 477. DOI: 10.3390/d14060477
Vysotskaya R.U., Krupnova M.Y., Ieshko E.P., Anikieva L.V., Lebedeva D.I. 2015. Ecological and biochemical aspects of parasite-host interactions in transformed aquatic bodies: a case study of the cestode Triaenophorus nodulosus and its host, the northern pike Esox lucius. Biology Bulletin 42(3): 246–253. DOI: 10.1134/S1062359015030140
Vysotskaya R.U., Ieshko E.P., Krupnova M.Y., Anikieva L.V., Lebedeva D.I. 2021. Lysosomal enzymes in adaptive responses of cestodes of the genus Triaenophorus. Parazitologiya 55(2): 91–100. DOI: 10.31857/S0031184721020010
Walther B.A., Cotgreave P., Price R.D., Gregory R.D., Clayton D.H. 1995. Sampling effort and parasite species richness. Parasitology Today 11(8): 306–310. DOI: 10.1016/0169-4758(95)80047-6